Mit der Übernahme des Fürstentums Bayreuth durch das Königreich Bayern kam das Theater in dessen Besitz. 1817 schenkte der spätere bayerische König Ludwig I. das Theater und den Redoutensaal der Erlanger Universität; das Theater wurde „Königliches Universitätsspielhaus“. 1838 erfolgte der Verkauf des Theaters an die Stadt Erlangen. Nach Renovierungsarbeiten wurde es am 4. Dezember 1838 als „Erlanger Stadttheater“ wiedereröffnet.

1957 kam es zur Diskussion, ob das Theater abgerissen oder erhalten bleiben sollte. Der Stadtrat stimmte letztendlich für die sogenannte „Große Lösung“ zum Erhalt, so dass es in den Folgejahren zu umfangreichen Renovierungsarbeiten und zum Neubau der flankierenden Räume (wie Foyers und Treppen) kam. Im Dezember 1959 wurde das Theater mit Die Hochzeit des Figaro wieder eröffnet.

Ab 1973 kam es zum Aufbau eines eigenen städtischen Theaterensembles. Das Haus wird seitdem im sogenannten „Drei-Säulen-Modell“ mit Eigenproduktionen, Gastspielen und Konzerten betrieben.

1998 bis 2000 erfolgte die letzte umfangreiche Renovierung der öffentlich zugänglichen Räume.

„das theater erlangen“ mit seiner zweiten Spielstätte Theater in der Garage (90 Plätze) wird seit 2009 von der Intendantin Katja Ott geleitet.